El segundo escuadrón de cazas de quinta generación F-35C del Cuerpo de Marines de Estados Unidos, el Escuadrón de Ataque de Cazas de la Marina 311, ha alcanzado una capacidad operativa inicial con los nuevos cazas. El Cuerpo de Marines es el único servicio en las Fuerzas Armadas de Estados Unidos que opera dos variantes diferentes del F-35, siendo la variante F-35B la que forma la mayoría de sus unidades aéreas y tiene capacidades especializadas de despegue corto y aterrizaje vertical para poder despegar desde portaaviones más pequeños y aeródromos improvisados. El F-35C, por el contrario, está diseñado para desplegarse desde los superportaaviones de las clases Nimitz y Gerald Ford de la Armada de Estados Unidos, y aunque requiere menos mantenimiento y es más barato de operar que el F-35B, su potencial de combate es significativamente mayor, con un alcance mucho mayor, una mayor capacidad de transporte de armas y una mayor maniobrabilidad. El Escuadrón de Ataque de Cazas Marinos 311 operó anteriormente el AV-8B Harrier II, un antiguo avión de ataque terrestre de la era de la Guerra Fría con capacidades de despegue corto y aterrizaje vertical y un historial de seguridad notoriamente pobre, y el F-35C representó un tremendo impulso a las capacidades operativas de la unidad.
Los Marines de los EE. UU. fueron el primer servicio del mundo en declarar una capacidad operativa inicial para el F-35, y lo hizo el Escuadrón de Ataque de Cazas de los Marines 121 en julio de 2015 para sus recién recibidos F-35B. Esta declaración fue ampliamente criticado Según los expertos de la época, los cazas estaban muy lejos de estar preparados para el combate gracias al software Block 2B, lo que les impedía utilizar sus misiles aire-aire AIM-9, bombas GPS, misiles de crucero o cañones, entre otras funciones clave. Según las evaluaciones externas, la declaración se había hecho principalmente con fines de relaciones públicas.
Aunque el F-35C fue desarrollado principalmente para la Marina de los EE. UU. para reemplazar su flota de F-18, el segundo escuadrón de la aeronave que obtuvo una capacidad operativa inicial fue en el Cuerpo de Marines, lo que ocurrió en diciembre de 2020. Esta unidad, el Escuadrón de Ataque de Cazas de Marines 314, fue declarada completamente operativa en julio de 2021. La puesta en servicio de un segundo escuadrón F-35C de Marines permitirá al Cuerpo proyectar poder de manera más activa en el extranjero, y este desarrollo se ha retrasado durante mucho tiempo debido a importantes retrasos en el desarrollo del nuevo caza furtivo, lo que obligó a los Marines a mantener sus Harriers y F-18C/D de la era de la Guerra Fría en servicio mucho más tiempo de lo previsto inicialmente con desastroso Consecuencias para la salud de la flota. A pesar de los beneficios de la transición al F-35, en particular desde el problemático Harrier, los Marines se han quejado constantemente de deficiencias cualitativas en los nuevos aviones, cuyas tasas de disponibilidad han sido particularmente bajas para los aviones de nueva producción.
