Una nueva evaluación publicada por la Oficina de Responsabilidad Gubernamental de los Estados Unidos ha confirmado que el costo del programa de cazas F-35 para el Tesoro de los Estados Unidos a lo largo de su vida útil superará los 2 billones de dólares. Aunque el costo de adquisición de todos los aviones planeados por la Fuerza Aérea, la Armada y el Cuerpo de Marines sigue siendo de sólo 445.000 millones de dólares, los costos operativos de la flota a lo largo de su vida útil han aumentado a aproximadamente 1,6 billones de dólares. Esto es el resultado de una combinación de factores, el más significativo de los cuales son las altas necesidades de mantenimiento del caza y los costos por hora de vuelo, que inicialmente se pretendía que fueran comparables a los de su predecesor de la era de la Guerra Fría, el F-16. Estos costos de mantenimiento se han convertido en un problema tan importante que los funcionarios del Pentágono han indicado repetidamente que han hecho que el tamaño de la flota originalmente planificada sea inasequible. Entre otras medidas costosas, ha obligado al Pentágono a realizar una inversión de miles de millones de dólares para desarrollar una nueva versión del motor F135 del avión, ya que se espera que, de lo contrario, la refrigeración insuficiente en la versión actual añada más de 38.000 millones de dólares en costos operativos adicionales.
Un factor adicional en el aumento de los costos del programa es que el Pentágono ha retrasado la fecha de retiro planificada del F-35 al año 2088, lo que significa que estará operando F-35 durante 74 años. El primer demostrador tecnológico del caza voló por primera vez en el año 2000. Un período tan largo en servicio no será algo sin precedentes, ya que el F-15 Eagle, actualmente el caza más antiguo del mundo que aún se fabrica, voló por primera vez en 1972 y entró en servicio hace 49 años, en 1975. Como la Fuerza Aérea de los EE. UU. sigue adquiriendo F-15 de nueva construcción, se espera que la clase permanezca en servicio durante casi 90 años. Si bien un factor principal en la longevidad del F-15 es el fracaso del programa F-22 para producir un sucesor viable, con necesidades de mantenimiento y costos operativos excesivos y una autonomía muy pobre entre los factores que influyen en esto, para el F-35 no se ha planeado ningún sucesor. Se espera que el caza sea reemplazado en el futuro por aviones furtivos no tripulados, lo que lo convertiría en el último programa de cazas tripulados estadounidense, dependiendo del futuro incierto del programa NGAD de sexta generación que se está llevando a cabo actualmente. Sin embargo, con una vida útil de solo 8000 horas por fuselaje, en comparación con las 20 000 horas de los nuevos F-15, todos los F-35 que ya se han producido se retirarán mucho antes de la década de 2080, y la fecha de retiro proyectada de 2088 indica que el Pentágono continuará con las adquisiciones durante décadas en el futuro.
